Экспозиционный отдел создан в 1999 году и включает два сектора: сектор истории края и художественный сектор.

Основным направлением работы сектора истории края является изучение истории и культуры Рыбинского края и северо-западного региона Ярославской области, документирование процессов и явлений современной истории. В настоящее время сотрудники отдела работают по следующим темам: «История дворянства Рыбинского края», «История рыбинского купечества», «История Рыбинская в XIX–XX вв.», «Социально-культурная история Рыбинска в XX веке».

Художественный сектор занимается изучением и популяризацией художественного собрания музея. В соответствии с составом фондовых коллекций музея ведется работа по темам «Православное искусство» (коллекция иконописи) и «Народно-прикладное искусство».

Другим важным направлением работы сотрудников отдела является построение выставок и экспозиций.  Диапазон привозных выставок достаточно широк как по тематике, так и по характеру представляемого материала.