В экспозиции представлены общепризнанные шедевры древности и Нового времени – уникальные произведения иконописи, книжности, предметы церковного обихода из драгоценных металлов, шитья, медно-литой пластики из собрания Рыбинского музея-заповедника.

Впервые экспозиция охватывает восемь столетий развития православного искусства на Рыбинской земле с XIV по XXI век.

Экспозиция построена по разделам, отражающим источники поступлений памятников: «храмы Рыбинска и окрестностей», «усадебные собрания местных дворян», «монастыри земли Рыбинской». Это пласт нашей местной духовной культуры с ее святынями и святыми.

В отдельный раздел выделены иконы старообрядческого центра Романова-Борисоглебска – открытые на рубеже XX-XXI веков «романовские письма».

Особый новый раздел экспозиции – произведения современных рыбинских иконописцев, резчиков, ювелиров, продолжающие славные традиции церковного искусства Рыбинской земли.

Открытие постоянной экспозиции Православного искусства из коллекций Рыбинского музея – большое и долгожданное событие для Рыбинска. Экспозиция – итог многолетней работы искусствоведа И.Л. Хохловой и реставратора Е.А. Расторгуевой по изучению, публикации и реставрации собрания.